Die Kapelle steht im Tal unterhalb der Burg auf der anderen Talseite.
1275 wird in Protokollen der Diözese Konstanz erstmals eine Seelengemeinde Valkenstein urkundlich erwähnt. Es war eine Eigenkirche unter dem Patrozinium des heiligen Erasmus, die den Herren von Falkenstein und von Ramstein gehörte.
Im Verlauf des Dreißigjährigen Krieges wird die Kapelle durch Kämpfe zwischen schwedischen und württembergischen Truppen im Jahr 1634 zerstört. 1713 beginnt der Wiederaufbau. Mitte des 18. Jahrhunderts wird die Kapelle durch den Suffraganbischof Johann von Fugger aus Konstanz geweiht. Bis 1787 gehört die Kapelle zur Pfarrei Lauterbach und ist ein lokal bedeutender Wallfahrtsort.
1860–1863 wird in der Falkensteiner Kapelle eine Familiengruft angelegt, als Erbbegräbnisstätte der Grafen von Bissingen und Nippenburg.
Die sogenannte Falkensteiner Beweinung ist eine Beweinungsgruppe die im Chor steht aus dem Jahre 1515. Sie ist ein Werk der Spätgotik des Bildhauers Conrad Rötlin aus der ehemaligen Reichsstadt Rottweil. Sie gilt als eine der schönsten Beweinungsgruppen Süddeutschlands.
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